Composições microbianas e padrões de localização explicam a virulência da doença da banda negra em corais

npj Biofilms and Microbiomes volume 9, Número do artigo: 15 (2023) Cite este artigo

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A doença da faixa negra (BBD) em corais é caracterizada por um tapete microbiano distinto, semelhante a uma faixa, que se espalha pelos tecidos e geralmente mata as colônias infectadas. O tapete microbiano é dominado por cianobactérias, mas também comumente contém bactérias oxidadoras de sulfeto (SOB), bactérias redutoras de sulfato (SRB) e outros micróbios. A taxa de migração no BBD varia em diferentes condições ambientais, incluindo temperatura, luz e pH. No entanto, se as variações nas taxas de migração refletem diferenças no consórcio microbiano dentro do tapete BBD permanece desconhecido. Aqui, mostramos que a estrutura da superfície em microescala, a composição bacteriana e a distribuição espacial diferiram entre as lesões BBD com diferentes taxas de migração. A taxa de migração foi positivamente correlacionada com a abundância relativa de potenciais SOBs pertencentes a Arcobacteraceae localizadas na camada intermediária dentro do tapete e negativamente correlacionada com a abundância relativa de outros potenciais SOBs pertencentes a Rhodobacteraceae. Nosso estudo destaca a composição microbiana em BBD como um importante determinante de virulência.

As cianobactérias são frequentemente organismos-chave que formam tapetes microbianos em ambientes naturais. Uma característica marcante do tapete cianobacteriano é sua estrutura estratificada e camadas específicas nas quais diferentes microrganismos tróficos estão distribuídos1. As camadas superiores são geralmente dominadas por cianobactérias aeróbicas, diatomáceas e outros fototróficos oxigenados, enquanto as camadas inferiores são dominadas por várias bactérias anaeróbicas. Esteiras de cianobactérias ocorrem em ambientes terrestres e aquáticos, como planícies de areia de maré, lagoas hipersalinas, fontes termais, zonas entremarés e recifes de coral1,2,3. As distribuições verticais de bactérias podem flutuar diariamente4, e os tapetes podem se expandir horizontalmente em direções radiais5.

A doença da banda preta de coral (BBD), caracterizada por um tapete microbiano escuro e dominado por cianobactérias, exibe uma forma de banda única que migra linearmente através dos tecidos de corais vivos (Fig. 1). A banda negra característica migra sobre os tecidos de corais vivos, resultando em lise e necrose do tecido subjacente, deixando para trás um esqueleto de coral nu6. As larguras da faixa preta entre o tecido coral aparentemente normal e o esqueleto recém-exposto podem variar de alguns milímetros a sete centímetros7,8. A taxa de migração de BBD, registrada até 2 cm/dia9, varia com temperatura10,11, luz10,11, pH12 e diferentes condições geográficas13. Diferenças de até cinco vezes na taxa de migração ocorreram simultaneamente em um único recife14.

Representante BBD sobre a inclusão de Montipora sp. colônia (a). Close da interface mostrando a faixa preta, que era composta de esteira cianobacteriana entre tecido de coral vivo (região saudável) e esqueleto branco de coral exposto (esqueleto nu) (b).

A biomassa dos tapetes polimicrobianos é dominada pelos gêneros de cianobactérias filamentosas Oscillatoria, Roseofilum e Pseudoscillatoria que foram identificados no Indo-Pacífico, Caribe e Mar Vermelho, respectivamente15. Essas cianobactérias pertencem a uma linhagem monofilética e são consistentemente encontradas em lesões de BBD, indicando seu papel fundamental na etiologia da BBD15. Outros constituintes microbianos comuns da lesão BBD são SOB (por exemplo, Beggiatoa spp16. e Rhodobacterales17), SRB (por exemplo, Desulfovibrio18 e Desulfobacteraceae19), algumas bactérias heterotróficas diversas15 e archaea20. As cianobactérias estão localizadas na parte superior do tapete microbiano; SOB, SRB e bactérias heterotróficas são encontradas na parte inferior durante o dia; e as bactérias aeróbicas, incluindo SOB, movem-se sobre a camada de cianobactérias à noite15. Foi proposto um mecanismo para esta distribuição especial. A atividade da cianobactéria durante o dia resulta em um microgradiente vertical dinâmico de oxigênio8,21. Durante a noite, um ambiente de oxigênio mínimo é formado dentro do tapete, e então os SRB proliferam e se ativam nas condições anóxicas sob o tapete8. A privação de oxigênio e altas concentrações de sulfeto de SRB são fatais para o tecido coral, sendo assim considerados os fatores mais importantes na etiologia da BBD15,22. Toxinas de cianobactérias também foram implicadas na necrose do tecido coral na frente da lesão em alguns estudos23. Enquanto isso, os membros do SOB no BBD são inexplicáveis ​​até agora. Membros SOB comuns (como Beggiatoa spp. e/ou Rhodobacterales) representam um componente muito menor dos consórcios microbianos BBD que foram obtidos de localizações geográficas amplamente diferentes17,19,20,24,25,26,27,28. Isso sugere que a própria atividade do SOB não é o principal condutor da patogênese da BBD, mas que sua escassez pode ajudar no acúmulo de sulfeto nas lesões da BBD15. No entanto, outra pesquisa do Mar Vermelho relatou que Arcobacter sp. (ou seja, os outros membros viáveis ​​do SOB) foi altamente abundante em lesões BBD28. Além disso, os BBDs também mostraram baixa diversidade bacteriana e um padrão de composição bacteriana semelhante no verão, quando são altamente ativos, em comparação com o BBD inativo no inverno e o estágio de declínio do BBD no outono29. Um precursor de BBD, conhecido como estado de patch cianobacteriano (CP), também mostrou uma baixa taxa de migração e alta diversidade bacteriana em comparação com o estado normal de BBD20. Devido à complexidade e ao dinamismo do consórcio microbiano BBD, a etiologia e os mecanismos subjacentes da patogênese e virulência do BBD ainda permanecem sem solução15, especialmente quando se trata de sua conexão com a composição e localização bacteriana. Além disso, as localizações microbianas em escala fina dentro das lesões BBD não foram totalmente explicadas, e isso poderia elucidar a dinâmica polimicrobiana BBD15.